Cómo los embriones de un pez africano utilizan la animación suspendida para sobrevivir hasta 8 meses de sequía
El killis turquesa africano vive en charcas efímeras de Zimbabwe y Mozambique. Para sobrevivir a la estación seca, los embriones entran en un estado de animación suspendida durante casi 8 meses. Ahora, los investigadores han descubierto los mecanismos que permitieron a estos peces evolucionar hacia esta estrategia extrema.
Por Cell Press
Pareja de killis turquesas africanos. Crédito: Rogelio Barajas and Xiaoai Zhao
El pez killi turquesa africano (Nothobranchius furzeri) vive en charcas efímeras de Zimbabue y Mozambique. Para sobrevivir a la estación seca de cada año, los embriones entran en un estado de animación suspendida extrema conocida como diapausa, durante aproximadamente ocho meses.
La diapausa es un estado de suspensión temporal del desarrollo y la actividad metabólica en ciertos organismos, generalmente en insectos, aunque también se observa en otros artrópodos, algunos crustáceos y ciertos vertebrados, como anfibios, reptiles, peces y mamíferos. Este estado permite a los organismos sobrevivir durante periodos adversos, como son las temperaturas extremas, la falta de alimento y las condiciones ambientales desfavorables.
Desde el punto de vista evolutivo, la diapausa permite a quienes la utilizan sobrevivir en condiciones extremas que de otro modo serían letales. Facilita la sincronización del ciclo de vida con las estaciones del año, lo que optimiza las posibilidades de supervivencia y reproducción.
Y desde el plano fisiológico, la diapausa hace que los procesos metabólicos se ralentizan de forma significativa, lo que reduce la necesidad de energía y recursos. Además, los organismos en este estado de animación suspendida pueden experimentar cambios orgánicos, como la acumulación de reservas energéticas o la producción de sustancias protectoras contra el frío o la deshidratación.
Esta estrategia ha sido adoptada por los killis turquesas africanos para sobrevivir a los calores extremos del verano. Ahora, los biólogos han descubierto los mecanismos que permitieron a este pez desarrollar este estado de supervivencia extrema.
Los killis desarrollaron la diapausa hace menos de 18 millones de años.
Según informan los científicos en la revista Cell, aunque el killi desarrolló la diapausa hace menos de 18 millones de años, lo hizo incorporando a su ADN genes antiguos que se originaron hace más de 473 millones de años. Mediante un análisis comparativo, el equipo de investigación demostró que otros animales, como el ratón doméstico, emplean patrones similares de expresión génica especializada durante la diapausa.
Ejemplar macho de killi. Cortesía: Rogelio Barajas and Xiaoai Zhao
“Todo el programa es como el día y la noche: hay vida en el estado normal y vida en el estado de diapausa, y la forma en que esto ocurrió fue reorganizando o reconfigurando la región reguladora de un conjunto completo de genes”, dice la autora principal y bióloga molecular Anne Brunet, de la Universidad de Stanford.
El pez killi turquesa africano madura más rápido que cualquier otra especie de vertebrado, y los adultos viven solo alrededor de seis meses, incluso en cautiverio. Los peces se reproducen rápidamente antes de que sus hogares acuáticos desaparezcan, pero sus embriones permanecen en el barro seco, listos para eclosionar cuando lleguen las lluvias del próximo año.
Los embriones de killi pueden estar en animación suspendida hasta dos años, en condiciones de laboratorio.
La diapausa embrionaria también ocurre en otras especies de vertebrados, como ya se ha mencionado, pero la diapausa del killi es notablemente extrema, porque dura mucho tiempo —8 meses en la naturaleza y hasta dos años en el laboratorio— y porque los embriones de killi entran en animación suspendida mucho más tarde en el desarrollo que otros animales.
“Ocurre aproximadamente a la mitad del desarrollo, cuando muchos órganos ya están formados: tienen un cerebro en desarrollo y un corazón que deja de latir en diapausa y luego se reactiva”, dice el primer autor Param Priya Singh, de la Universidad de California en San Francisco (Estados Unidos). Y añade—: Los killis son la única especie de vertebrados que conocemos que pueden sufrir una diapausa en una etapa tan tardía de su desarrollo".
Para entender la evolución de la diapausa, el equipo caracterizó primero la expresión génica del killi turquesa africano durante distintas etapas de su desarrollo. Los investigadores se centraron en las copias duplicadas de los denominados genes paralogos —genes homólogos con funciones distintos—, ya que la duplicación de genes es uno de los principales mecanismos por los que se originan y especializan nuevos genes.
Genes que se originaron hace 473 millones de años.
En total, los investigadores identificaron 6.247 pares de paralogismos que mostraban patrones especializados de expresión génica durante la diapausa. Sorprendentemente, estimaron que la mayoría de los genes especializados en la diapausa eran “paralogos muy antiguos”, originados hace más de 473 millones de años.
“Aunque la diapausa evolucionó hace relativamente poco, los genes especializados en ella son muy antiguos— afirma Brunet. Y añade—: Descubrimos que la mayoría de los genes que se especializan para la diapausa en los killis son paralogos muy primitivos, lo que significa que se duplicaron en el ancestro común de todos los vertebrados”.
Dado que la diapausa también se da en otras especies de killi, los investigadores compararon la expresión génica entre embriones del killi turquesa africano, el killi sudamericano (Austrofundulus limnaeus), que también sufre diapausa, y dos especies de killi que no la experimentan, el killi de rayas rojas (Aphyosemion striatum) y el killi cola de lira (Aphyosemion austral).
Brunet y sus colegas encontraron una superposición significativa en los patrones de expresión génica entre el pez killi turquesa africano y el killi sudamericano, que llegaron a la diapausa independientemente uno del otro, pero no en las dos especies que no entran en diapausa.
Los embriones de ratones hambrientos posponen su desarrollo al notar falta de nutrientes.
Del mismo modo, los investigadores se toparon con una correlación significativa en los patrones de expresión génica de los embriones de ratón doméstico (Mus musculus) durante la diapausa y demostraron que los genes especializados en la animación suspendida de los ratones también tienen orígenes muy antiguos. Recordemos que los embriones de ratones hambrientos posponen su desarrollo al notar falta de nutrientes.
"Esto sugiere que los mismos mecanismos que permiten la diapausa han sido repetidamente adoptados para la evolución de la diapausa en especies distantes entre sí", dice Singh.
Los embriones de ratón pueden entrar en diapausa embrionaria si las condiciones de desarrollo les son desfavorables. Cortesía: Jiajia Ye
A continuación, los investigadores exploraron cómo se regulan estos genes especializados en la diapausa en el pez killi. Identificaron varios factores de transcripción clave que controlan los patrones de expresión génica alterados observados durante la diapausa, qu incluyen a los factores REST y FOXO3, que se sabe que se expresan durante la hibernación —una forma diferente de animación suspendida— en mamíferos. En econcreto, varios de estos genes regulatorios están involucrados en el metabolismo de los lípidos, que tiene un perfil distintivo durante la diapausa.
Almacenamiento de lípidos.
"Uno de los elementos clave de la diapausa es este metabolismo especial de los lípidos— puntualiza Brunet. Y continúa—: Durante la diapausa, parecen tener niveles mucho más altos de triglicéridos y ácidos grasos de cadena muy larga, que son formas de almacenamiento y también quizás ayudan con la protección a largo plazo de las membranas del organismo".
Los investigadores tienen previsto seguir estudiando cómo regulan la diapausa las distintas especies y profundizar en el papel del metabolismo lipídico durante este estratagema de supervivencia y otros tipos de animación suspendida.
“Es un estado tan complejo que creo que solo estamos arañando la superficie— afirma Singh. Y finaliza—: Queremos profundizar en aspectos concretos de cómo se regula el metabolismo lipídico durante la diapausa, y también nos interesa examinar el papel de tipos celulares específicos durante la diapausa”.
Información facilitada por Cell Press -Adaptación: Enrique Coperías / Rexmolón Producciones
Fuente: Param Priya Singh, G. Adam Reeves, Kévin Contrepois, Chi-Kuo Hu, Michael P. Snyder, Anne Brunet. Evolution of diapause in the African turquoise killifish by remodeling the ancient gene regulatory landscape. Cell (2024). DOI: https://doi.org/10.1016/j.cell.2024.04.048
